BIOCHAR | 生物炭还田对促进农业可持续发展土壤生物的响应

摘要：众所周知，土壤有益微生物通过刺激营养供应以及某些响应机制来应对生物(疾病)或非生物(盐、干旱和污染)压力，从而促进植物生长。由于土壤有益微生物改良土壤成效显著且具有可持续性，其在农业部门的应用迅速增加。生物炭是土壤生态系统中有益微生物的典型载体材料。生物炭一般由废弃物产生，这不仅解决了农业废弃物的管理危机，而且能提升土壤质量、改变养分形态、去除污染物以及增加土壤中有益微生物多样性等多种益处。战略性的向农田施用生物炭可以提高农业经济和环境效益。但同时生物炭输入土壤也具有某些负面作用，因此选择生物炭产品对土壤质量进行改良时应当注意其负面效应。本文重点分析微生物对植物生长的作用，进一步讨论了生物炭对土壤生物的影响及其作用机理，以明确生物炭改良土壤质量的作用范围。此外，本文还重点强调了生物炭还田策略带来的风险以及这一研究领域的未来前景。

当前农业活动的主要任务是以可持续和环境友好的方式提高生产力。为确保更高的生产力，农业生产大多过度依赖化肥提供养分。化肥确实能提高生产力，但与此同时，也造成生物多样性丧失、全球变暖、生物体内重金属累积等生态失衡重大环境问题，在环境生态效益上并不具备可持续性的特点。全球气候急剧变化、迅速城市化和化学品的广泛使用等问题影响了世界各地的作物生产，对粮食安全造成了巨大隐患。一个解决农业部门面临多重问题的办法是可持续地、环境友好地提高农业生产力。

微生物在提高植物养分利用率方面效果显著，并将在“气候智能型”农业模式下发挥重要作用。许多研究表明，促进植物生长的根际细菌和菌根真菌可促进植物生长，并能对病原菌引起的疾病和不同的胁迫环境做出适当的预防反应。目前需要探索多种耐胁迫微生物及其对寄主植物的影响，并对胁迫环境下的农业生境进行适当管理。因此，采用一种自然的耕作方式减少对化肥的依赖，是保证农业生产可持续发展的重要思想。

生物炭是有机物质在有限的空气供应条件下进行热化学(热解)转化的产物。它是一种富含碳的固体产物，具有发达的孔隙结构和巨大的表面积。生物质转化为生物炭是一个固碳过程，可固定高达87%的碳，这不仅解决了农业残留物的管理问题，还提供了一种将废物转化为增值产品的可持续且更为经济的方法。由于其独特的表面特性，生物炭在去除除草剂、染料、杀虫剂、抗生素、重金属等污染物方面效果很好，在缓解全球气候变化方面也发挥着重要作用。生物炭还可以作为超级电容器、橡胶中的强化剂等。

在土壤中施用生物炭可以提高土壤电导率(EC)、pH、阳离子交换容量(CEC)、养分含量、孔隙度和微生物群落结构等土壤性质。由于其具有发达的孔隙结构，生物炭为微生物提供了理想的栖息地，有利于土壤中营养物质转化，供植物生长利用。生物炭通过影响土壤微生物改变土壤性质以提高土壤肥力，提高保水保肥能力，从而提高农业生产力。

生物炭对微生物的确切响应机制尚不清楚，但近年来关于生物炭与土壤生物的相互作用有几种潜在机制提出。虽然生物炭输入提高了土壤质量、作物产量以及促进了养分循环，但其增效作用因生物炭的特性、用量和土壤性质而有所不同。生物炭通过影响土壤生物改变土壤结构和稳定性、养分循环、透气性、抗病能力、水分利用效率和碳储存能力，因此研究者极度关注生物炭对土壤生物的影响。

本文旨在揭示目前农业部门所面临重大问题（土壤肥力的丧失和农业生产力的丧失）以及关键解决方案，重点讨论如何利用现有的土壤微生物技术促进植物在生物和非生物胁迫环境下生长。本综述的总体目标是概述生物炭还田对土壤生物的影响及其可能的作用机制。

对于印度这样以农业为基础的国家来说，如何安全处理大量的废弃物是一个大问题。农田土壤质量下降给农业人员带来了巨大的困扰。焚烧作物废弃物引起空气污染，进一步破坏环境也削弱了其可持续性。许多研究表明生物炭可作为一种土壤添加剂，可以促进碳固存并增加农产品价值，促进植物生长。较高温度下生产的生物炭具有更稳定的碳结构和较高的碳氮比，碳固存效果更好。这也使得微生物难以降解生物炭，从而提高了生物炭的稳定性。因此，深入理解生物炭与土壤微生物的相互作用有助于实现碳汇并减缓气候变化。中低温热解温度下制备的生物炭得率高，营养成分丰富，提升土壤肥力效果好。

在选择合适的微生物载体时，材料的物理和化学性质是主要考虑因素。生物炭独特的物理和化学特性使其具有高度稳定性，保水效果好，缓冲能力强，且具有丰富的细菌营养物，支持大量微生物生长，并具有杀虫效果。与其他载体材料相比，利用废弃物生物炭成本低，可实践性强。

2.1 化学性质

生物炭是一种具有高度芳香性的热解产物，在土壤中具有高度稳定性。芳香碳含量随着热解温度升高而增加。生物炭稳定性越高，生物炭不稳定组分含量越低，微生物可用性碳含量越低；生物炭中灰分含量占比较高，其主要包含常量和微量营养素，这些营养素是土壤食物网中的宝贵资源。灰分含量越高的生物质CEC、pH和电荷密度越大。高温热解虽然降低CEC，但会提高生物炭的表面积及其碱度。生物炭的pH值对土壤碱度的调节起着至关重要的作用。在原料的热解过程中，会形成持久性自由基(PFRs)， PFRs可以激活活性氧(ROS)，使生物炭与微生物细胞之间进行电子传递，进一步促进降解有机污染物和重金属转化。生物质特性的差异在确定生物炭的性质方面也具有重要意义。

2.2 物理性质

生物炭物理特性对土壤性质改良也起着重要作用。生物炭与土壤性质有较大差异，因此当生物炭与土壤混合时，对土壤的某些性质如抗拉强度、土壤水动力学、气体输运等具有积极影响。由于生物炭的抗拉强度较低，生物炭在土壤中的应用随土壤抗拉强度下降而下降，这进一步促进了根系在土壤中的穿透性。因此，生物炭输入可以促进根系的生长。生物炭具有大孔、介孔和微孔结构，容重较低，与土壤混合后，土壤容重明显降低。生物炭的孔隙度提高了其对矿物质和有机质的吸附潜力，确保了土壤微生物所需的生长空间和营养元素。生物炭具有改善土壤特性和可持续提高农业生产力的潜力。生物炭的生产条件应根据土壤和目标作物的需求而有所不同。

生物炭可用于改善酸性土壤的碱度。高温制备的生物炭碱度更高。不建议在碱性土壤中使用生物炭，但是可以与酸性化肥一起使用。生物炭的最佳施用量尚未经过科学计算，因此不建议农民输入高剂量生物炭。特定类型的生物炭并不能解决所有的土壤问题，因此生物炭可以根据土壤的具体问题进行改性优化。由于其独特的特性，生物炭可以用于提高土壤生物活性。为了明确生物炭输入土壤所产生的生态效益，应当明确生物炭对土壤微生物的影响以及影响植物生长的作用机制。图1总结了生物炭性质及其对土壤生物的潜在影响。

Fig.1 Physical and chemical properties of biochar and their relevance in soil ecology and plant growth

3.1 土壤生物在农业中的重要性

绿色革命见证了农业的大繁荣，在最初几年显著提高了土地生产力。虽然化肥使用大幅提高了农业生产力，但并没有完全解决粮食安全问题。发展中国家大多数在经济上负担不起化肥费用，且长期施用会进一步降低土壤肥力。因此，施用化肥提高农业生产力策略面临着严峻而复杂的挑战。日益加剧的环境问题和全球饥饿引起了人们对环保、可持续农业模式和“气候智能型”农业模式的关注。

图2从社会、经济和环境的角度描述了农业面临的各种挑战。农业各方面的问题是相互关联的，需要采取具有可持续性的办法解决这些问题。土壤微生物应用于“气候智能型”农业模式是促进植物获得营养物质的一项关键策略。许多菌株的细菌和真菌通过某种机制促进植物生长。根际细菌(PGPR)是促进植物生长的最重要的微生物，它是一种天然存在于土壤根际中的细菌，能够通过提高植物的生产力和免疫力促进植物生长。

Fig.2 Social, economical, and environmental challenges in the agricultural sector

3.2 有利于植物生长的土壤生物

关于PGPR/真菌促进植物生长的机制已有报道，这些机制可以概括为以下四个方面:(1)合成可被植物吸收的物质；(2)诱导植物对环境胁迫产生抗性；(3)增加有效态营养元素；(4)预防植物病害。PGPR在根际生态位中产生一系列植物可吸收利用的营养物质，因此促进植物生长。此外，据报道微生物能够合成对植物生长至关重要的植物激素(生长素、细胞分裂素、赤霉素和乙烯)。微生物促进植物生长的第二种方式是帮助植物适应生物/非生物胁迫，或者通过某种机制来对抗环境胁迫。例如，在盐和水胁迫条件下，假单胞菌菌株可以促进芦笋幼苗生长和种子萌发。微生物促进植物生长的第三种方式是将磷(P)和钾(K)等营养物质转化为有效态养分，使其易于被植物吸收。微生物促进植物生长的第四种方式是发挥生物防治剂、根系定植剂等作用来保护植物免受各种病原体的伤害。PGPR与病原菌在根际和根平面争夺有限的养分，减少病原体与植物根系之间的接触面，或干扰导致植物病害。图3总结了微生物用于植物生长的机制模式。这些PGPR或其他有益微生物被用载体材料接种在土壤中，作为细菌的载体。滑石粉、泥炭、蛭石、珍珠岩、膨润土、沸石、硅藻土、大米或麦麸、磷矿颗粒、土壤、锯末或堆肥和生物炭等都可以作为载体材料。生物炭可以作为细菌在土壤中运输和生长的有效载体材料。

Fig.3 Microbial biofertilizer and biopesticide activities in soil biota

生物炭具有良好的固碳、提高土壤肥力和修复污染能力。生物炭中自由基、挥发性有机化合物(VOCs)和矿物质的存在可以增强微生物的生态位、土壤酶活性，促进生物地球化学过程，并具有重塑土壤微生物多样性的潜力。生物炭促进土壤和微生物活性是提高农业土壤生产力的重要因素。大多数研究表明生物炭的施用对土壤微生物具有正面效应。然而，也有少量文献报道生物炭对微生物群落生态具有负面影响，并提出了有关应用生物炭进行土壤改良的风险问题。

4.1 生物炭还田对土壤生物的正效应

生物炭的多孔结构可以为微生物提供庇护，从而使它们附着在其表面，避开捕食者。生物炭孔隙能够吸附和解吸如有机化合物、氨、硝酸盐、矿物质和其他营养物质等各种有机分子，因此在提高微生物活性方面发挥着重要作用。生物炭输入降低土壤酸性，这有利于微生物丰度增加。施用生物炭可以增加有机碳和钙的含量，减少铝毒。生物炭还可以提高保水能力，因此在微生物生长中起着至关重要的作用。生物炭输入土壤也显著提高了真菌活性。

自养氨氧化细菌(AOB)是介导硝化作用的微生物。生物炭输入增加土壤pH，这为硝化生物，特别是AOB提供了更有利的栖息地。原料性质对生物炭的性质和应用起着至关重要的作用。木质素含量高的原料，其碳含量较高，从而导致碳氮比增加。木本生物质在较高温度下热解损失大部分酸性官能团，因此木本生物质产生的生物炭可用于控制土壤的碱度。秸秆、厩肥等灰分较高的原料获得的生物炭CEC和营养成分含量高，有利于微生物的生长。因此，生物炭可以用来改良土壤生产能力。生物炭除了具有生物肥料的特性外，还可以抑制病原体的生长。例如，在较低温度下获得的生物炭具有低分子VOCs，可能毒害微生物，抑制其生长。因此，这些类型的生物炭可以抑制微生物活性，也具有限制土壤传播病原体的潜力。生物炭通过提供庇护所、营养和适宜微生物生长的环境，提高了微生物丰度和多样性。

4.1.1 为微生物提供庇护

生物炭的单位体积微生物可栖息空间比土壤大，这有利于容纳多种微生物，并进一步增加其表面的丰度。微生物通过附着在生物炭表面得到庇护。微生物在生物炭表面的定殖情况取决于生物炭的老化过程。随着生物炭老化，表面积和体积开始减少。同时，与土壤相比，生物炭孔隙的养分含量也减少，且生物炭孔隙被腐殖酸等有机物阻断，因此削弱对微生物活性的促进作用。

4.1.2 为微生物提供养分

由于高孔隙体积、表面积和表面负电荷，生物炭使土壤富含营养物质。生物炭含有K、Mg、Na、N和P等对微生物的生长至关重要的阳离子。生物炭具有较高的CEC，因此阳离子在土壤中的保留时间也较长。生物炭最大限度地减少了促进微生物新陈代谢和确保其生长的营养损失。与木本生物炭相比，粪便和作物残渣生物炭的灰分含量更高，这可以提高植物的养分利用率。此外，生物炭缓慢地释放养分，因此有助于长期提升土壤质量。

4.1.3 生物炭改善微生物生境

生物炭输入土壤降低了土壤容重，有助于提高土壤透气性，提高了土壤持水能力，促进微生物必需养分的可利用性。生物炭改善了土壤的物理性质，并为微生物生长提供了理想的生境。生物炭可以作为一种有效的碱剂中和土壤的pH值。土壤细菌焦磷酸测序分析表明，土壤pH值与微生物菌落组成有很强的相关性。据报道，生物炭碳酸盐和碱灰成分改变微生物多样性丰度以及硝化细菌群落结构。因此，生物炭具有强化和改变微生物群落结构的巨大潜力。

4.1.4 生物炭促进酶活性

生物炭对酶的响应因其类型、施用量和土壤特性不同而异。酶和底物可在生物炭表面相互作用，从而影响酶的活性。生物炭也通过改变土壤理化性质和释放小分子有机物(芳香烃、杂环化合物、多环和苯并呋喃)影响酶活性，这些小分子有机物可作为特定酶的变构调节剂或抑制剂。施用生物炭可促进土壤酶活性。这些是目前解释生物炭对酶活性的影响机制，或许也有生物炭对酶活性影响的其他机制，这些未知的机制仍需要进一步研究评价。

4.1.5 生物炭影响生物种内和种间通讯

生物炭可能通过吸附像n -酰基-高丝氨酸内酯(AHL)这样的信号分子改变微生物细胞间相互作用。Masiello等人发现，吸附是生物炭捕获信号分子的主要机制。吸附容量一般取决于生物炭的物理性质，主要受生物炭的表面积和总孔体积等性质的影响。然而，近期研究表明表面官能团也有吸附信号分子的作用。随着土壤pH值的调整，生物炭可以促进和吸附信号化合物，加强微生物之间的相互作用。细菌信号分子对pH敏感，而真菌信号分子对pH不敏感。因此，生物炭可改变土壤中真菌和细菌的种群比例。生物炭还通过增强微生物在根际生态位中的活性，诱导其与植物进行交流。为了更好地理解生物炭和土壤微生物群之间的相互作用机制，需要对生物炭中释放出来的化合物进行定性定量分析，明确这些化合物对微生物活性可能产生的潜在影响。如图4所示，生物炭可与土壤生物相互作用，并以多种方式促进其生长。

Fig.4 Various strategies of biochar on infuencing the soil biota

4.2 生物炭改性对土壤生物的风险

尽管生物炭对土壤生物有许多积极的影响，也有文献已经报道了其应用过程中的负面影响。例如，Shaaban等人报告说，生物炭输入增强了病毒在土壤中的传播，进一步增加了土壤中病原体污染的风险。据报道，施用橡树生物炭使水分在土壤中的渗透难度增加了10-18%。Murphy等发现，在土壤中添加生物炭会降低微生物量碳(MBC)，从而导致土壤有机质减少。在某些情况下，过度施用生物炭也可能杀死土壤生物群中的有益微生物。Mierzwa-Hersztek等人报道了生物炭抑制土壤酶活性，导致草料作物产量下降。在盆栽试验中，向壤土中添加不同种类0~2.0%（w/w）的生物炭，研究发现玉米的产量下降。520℃下产生的绿色废弃物生物炭用于沙壤土后，增加了54%的N₂O排放量。从以上结果可以看出，生物炭输入土壤也存在负面效应。

热解过程中也形成苯、甲氧基苯酚、苯酚、呋喃、酮、羧酸、多环芳烃等化合物，这些化合物是一种微生物抑制剂，抑制微生物生长。研究发现，中等温度(300-400℃)下产生的生物炭含有有毒化合物，如多环芳烃、多氯二恶英和呋喃等。新鲜生物炭中的挥发性有机化合物(VOCs)对某些微生物生长至关重要。然而，如果浓度过高(特别是一些低分子量含氧VOCs，包括醇类、羰基和酸类)则会可能会抑制微生物生长。热解制备生物炭过程中，会产生对微生物细胞有毒的持久性自由基(PFRs)，如半醌类、苯氧基、环戊二烯和酚类。自由基诱导的氧化应激可通过生成活性氧(ROS)如过氧化氢、超氧自由基阴离子(O₂)、羟基自由基(OH)等破坏细胞膜的完整性。此外，自由基降解土壤中有机物，减少碳源和氮源，限制微生物生长。生物炭中存在的有毒化合物对土壤生态的影响可能是有益的，也可能是有害的，这取决于化合物的数量和类型。因此，在将生物炭作为土壤改良剂施用之前，应考虑分析生物炭中存在的有毒元素含量和类型。根据生产条件和原料性质，生物炭有可能直接或间接地影响土壤生物。生物炭对土壤生物的的总体影响如图5所示。

Fig.5 Positive and negative impact of biochar on soil biota

发展中国家和贫穷国家的农业部门目前正在努力协调人口增加和粮食供应之间的矛盾。虽然化肥的使用提高了生产力，但大量使用化肥造成了土壤生态退化、土壤肥力下降、环境污染等严重并发问题。在不影响可持续性农业实践的情况下，利用有益微生物提高土壤肥力和生产力是一种经济性强、可操作性强且可持续性的一种方法。研究报道了微生物可以促进植物生长，是促进微生物生长的低成本可持续材料。不同的研究报告了生物炭应用的诸多优点和些许风险。但总体上来讲，生物炭可以增加土壤中微生物的丰度和多样性，从而加强土壤生态稳定性，为植物生长带来诸多好处。但是生物炭对微生物种群的影响模式有待进一步研究，新机制也有待进一步完善。

生物炭对土壤微生物的影响模型仍需进一步探究。由于观察到不同类型的生物炭对农业生产力响应具有较大的差异性，因此应当探究生物炭对农业生产力影响的关键因素。根据不同的土壤需求，强化生物炭产品，对生物炭进行改性，有助于优化土壤改良效果。同时，分析生物炭的经济性成本，并对其进行优化，有利于提高生物炭的适用性。此外，应详细调查生物炭输入土壤对微生物产生的负面影响，以确保施用生物炭的可靠性。我们现在应该着重关注生物炭材料工程应用，着力探究生物炭对土壤生物的影响，以实现经济的、可持续的和生态友好的农业模式。

论文链接：

https://link.springer.com/article/10.1007/s42773-020-00063-1

翻译：南琼（浙江大学）